Во время проб 6 и 8 июня официально замерили максимальную скорость самолета. Она составила 561 км/ч на высоте 5100 м. Испытания в Мартлсхем-Хите продолжались до 16 июня, когда Квилл снова отогнал прототип в Истлей. Там самолет планировалось через два дня продемонстрировать прессе. В полете выявилась утечка масла. Тщательный осмотр самолета причины утечки не выявил. Было решено самолет показать. В последний момент перед отрывом Квилл обнаружил, что масла в двигателе нет совсем. Сделав небольшой круг на минимальных оборотах, Квилл красиво посадил машину. Многочисленные журналисты ни о чем не догадались. Позднее выяснилось, что отсоединился один из маслопроводов, по которому масло быстро выливалось. Проработавший «на сухую» двигатель требовал немедленной замены.

27 июня Эдвардс-Джонс продемонстрировал К5054 во время показа самолетов Королевских ВВС в Хендоне. Через два дня Саммерс показал несколько фигур высшего пилотажа на К5054 во время выставки Британского общества авиационных конструкторов (Society of British Aircraft Constructors — SBAC) в Хатфилде. Это общество и до ныне каждые два года организует показы самолетов в Фарнборо.

1 июля прототип снова перегнали в Мартслхем-Хит для дальнейших испытаний. 8 июля центр посетил король Эдуард VIII. После обеда состоялась демонстрация новых самолетов. Прототип К5054 пилотировал командир эскадрильи Девид Андерсон.

Все это время отмечались проблемы со створками колесных ниш и щитками стоек шасси. В середине июля провели испытания, желая установить, насколько их наличие или отсутствие влияет на аэродинамику самолета. В пределах точности измерения никакой разницы не обнаружилось. Поэтому с 24 июля «Спитфайр» летал уже без створок колесных ниш. В конце испытаний самолет оснастили трехлопастным винтом «Фейри-Рид». 29 июля Джеффри Квилл прибыл в Мартлсхем-Хит для испытаний самолета с новым винтом. Оказалось, что взлет проходит так же, но скороподъемность и горизонтальная скорость упали. Поэтому самолету вернули прежний винт, а 1 августа Квилл перегнал К5054 обратно в Истлей.

После завершения государственных испытаний самолет оснастили радиостанцией и пулеметами, а также устранили некоторые отмеченные недостатки. Это заняло больше времени, чем предполагалось. Следующий полет состоялся лишь 3 декабря. На самолете при этом стоял двигатель «Мерлин F» мощностью 1065 л.с. на высоте 4875 м.

С 7 по 16 декабря Квилл проводил испытания по вводу и выводу самолета в штопор. Выяснилось, что при любом положении центра тяжести, самолет легко выходит из штопора. 19 и 20 декабря самолет летал с трехлопастным винтом «Де Хевиленд» с изменяемым шагом (два положения). Зимой 1936/37 г.г. проходили также оригинальные испытания с применением… сушеного гороха. Все заклепки на наружной обшивке были с потайной головкой, но это усложняло технологию сборки самолета и удорожало его выпуск. Поэтому было решено испытать самолет в таком виде, если бы он имел обычные заклепки с полукруглой головкой. Поэтому техники заклеили все заклепки колотым горохом, имитируя полукруглые головки. Испытания показали, что заметно ухудшают характеристики самолета только заклепки на крыльях и хвостовом оперении. Поэтому на серийных самолетах фюзеляжи собирались с использованием обычных заклепок с полукруглой головкой. В декабре самолет оснастили хвостовым колесом, заменив им применявшийся до той поры костыль.

26 февраля начались пробные стрельбы из пулеметов — сначала на земле, затем в полете. 10 марта на высоте 10000 м отказали семь из восьми пулеметов — на большой высоте замерзла смазка в замках. Именно тогда был поставлен вопрос о необходимости создать эффективную систему обогрева пулеметов.

22 марта произошла первая крупная авария. Из-за отказа двигателя летный офицер Сэм Маккенна совершил вынужденную посадку в поле. Самолет получил сравнительно небольшие повреждения, но ему требовался ремонт. Кроме того, самолет решили оснастить экспериментальной системой обогрева пулеметов. Наконец, с самолета счистили прежнюю краску и покрыли боевым камуфляжем: пятнистым зелено-коричневым сверху и сплошным серебристым снизу.

В это время резко ухудшилось состояние здоровья Реджинальда Митчелла. У конструктора обнаружили рак. Он умер 11 июня 1937 года в возрасте 42 лет. На должности главного конструктора фирмы «Супермарин» Митчелла заменил Джо Смит.

Отремонтированный К5054 снова взлетел 9 сентября 1937 года. Через десять дней его оборудовали новыми выхлопными трубами. Благодаря своей форме они давали тягу порядка 300 Н. Это увеличило максимальную скорость прототипа до 580 км/ч. На самолете испытывались различные системы обогрева вооружения. Совершались пробные ночные полеты. Джеффри Квилл установил, что без доработки «Спитфайр» на роль ночного истребителя не годится. Языки пламени, вырывающиеся из выхлопных труб, слепили пилота. Фланг-лейтенант Хайд, который проводил аналогичные испытания от лица военных, подобной проблемы не отметил.

15 марта 1938 года прототип К5054 попал в новую аварию. В ходе третьей посадки за одну ночь сержант Уэрхем уткнул самолет носом в землю. Причиной аварии стала слишком большая скорость самолета во время касания земли. Пневматической системе не хватило мощности полностью выпустить закрылки на такой скорости. Самолет быстро отремонтировали и оснастили более мощным компрессором.

23 марта произошла еще одна авария. При жесткой посадке сорвало крепление левой стойки шасси, в результате стойка пробила крыло насквозь. Для ремонта потребовалось четыре месяца. Следующий полет состоялся уже 19 июля. Тем временем — 15 мая — облетали первый серийный «Спитфайр». В дальнейшем прототип использовали для отработки второстепенных узлов, например, системы обогрева пулеметов. Наладить стабильную работу вооружения на холоде удалось лишь к середине октября 1938 года.

7 ноября К5054 перегнали в Фарнборо. Сначала на прототипе пытались побить мировой рекорд скорости. 20 мая 1939 года машину в последний раз показали публике. Флайт-лейтенант Холл пилотировал К5054 в Одигеме во время Имперского дня авиации.

Карьера прототипа К5054 закончилась 4 сентября, в день вступления Великобритании во Вторую Мировую войну. Флайт-лейтенант Уайт испытывал на самолете новые свечи зажигания. Садясь в Фарнборо он неправильно оценил высоту и жестко посадил машину. Истребитель капотировал. Уайт получил тяжелую травму позвоночника и через четыре дня скончался в госпитале.

К этому времени главные испытания проводились на серийных истребителях. Конструкция К5054 уже сильно отличалась от серийных самолетов, поэтому ремонтировать прототип не стали. Но и на слом его не отправили. На уцелевшем фюзеляже в Фарнборо разрабатывался способ оснастить самолет фотокамерой.

Самолет К5054 обошелся казне в 15776 фунтов стерлингов. Редко когда деньги английских налогоплательщиков использовались столь эффективно.

3 июня 1936 года, еще до того как в Мартлсхем-Хит начались официальные испытания прототипа «Спитфайра», Министерство авиации заказало 310 экземпляров нового истребителя. Общая сумма контракта составляла 1395000 фунтов, то есть 4500 фунтов за каждый планер, не считая двигателя, вооружения, радиостанции и других деталей, закупаемых армией напрямую. Спустя восемь недель, в конце июля Министерство авиации выдало новое техническое задание F. 16/36, определявшее изменения, какие нужно внести в конструкцию серийных «Спитфайров» по сравнению с прототипом. Основные претензии военных сводились к конструкции крыла. Они потребовали придать крылу дополнительную прочность и довести максимально допустимую скорость до 725 км/ч по приборам, то есть увеличить ее на 110 км/ч по сравнению с прототипом. Задачу удалось решить, изменив конструкцию лонжерона и увеличив толщину обшивки передней кромки крыла. Параллельно увеличили запас топлива с 338 до 378 л, а максимальный угол отклонения закрылков увеличили с 57 до 85гр.

Кроме того, фирма «Супермарин» по собственной инициативе внесла в конструкцию самолета ряд изменений технологического характера, упрощавших и удешевлявших сборку истребителя. Значительное число деталей на серийных самолетах выковалось или отливалось целиком, а не собиралось из нескольких составных элементов. Широко применялись штампованные и тянутые профили. В результате внутренняя конструкция «Спитфайра» изменилась самым решительным образом. Подготовка технической документации заняла почти целый год. От прототипа не осталось ни одного чертежа. Прежних деталей осталось так мало, что проще было перечертить все заново.